吳起鎮，古為邊陲要地，相傳戰國時期魏國大將吳起曾在此屯兵駐防，鎮名由此而來。元太祖(1206年)時，地方兵制設立百戶，吳旗至今仍有“田百戶”地名，百戶下設旗，改“起”為“旗”。1942年7月成立吳旗縣後，吳旗鎮便成了全縣政治、經濟、文化和交通的中心。
1958年10月，吳旗鎮與樓房坪鄉三、五、七社合並為青春公社。1958年12月吳旗縣並入誌丹縣後，改設吳旗鎮公社。1961年9月恢復吳旗縣後，改為城關公社，增設薛岔公社（由蔡砭公社分出）、新寨公社。1981年成立吳旗鎮後，城關公社遷居姚店臺（1985年12月更名為洛源鄉）。1984年撤社改鄉。